F-35采用移动装配线（Moving Assembly Line）制造，移动速度为每小时1.72米，生产线使用很简单的活动式机械。由于设计欧洲战斗机（Eurofighter）组装线的英国航宇系统也是JSF的生产伙伴，因此JSF主要组合件在最后组装时，与台风战斗机一样以激光追踪仪定位。JSF的组合设计只有简单的接合点，需要的铆钉很少，整个生产系统以单一的飞机数字模型为基准，没有传统的纸面蓝图。
F-35的单片式机翼上蒙皮，是有史以来最大的复合材料战斗机蒙皮，洛克希德以购自瑞士的机械，将此蒙皮的尺寸容差控制在发丝般大小的范围内，F-35借助于复合材料本身的特性以及仅百万分之四十二英寸的容差，方能具有隐身的特性。洛克希德最初制造机翼上蒙皮时，使用多结晶钻石刨削机（polycrystalline diamond router），要完成一件成品需动用到24部，而且还经常造成上蒙皮严重脱层（delamination），必须进行大范围的修补，对制造成本及时程都有极不利的影响，洛克希德因而向位于宾州的国家国防制造机械中心（National Center for Defense Manufacturing and Machining）求助，自该中心引入南加州阿马哥工具公司（AMAMCO Tool）的镀钻（diamond-coated）刨削机，一举将刨削机数量由24部遽降到只需2部，单具刨削机的刨削长度，也由2.74米大幅提升到17.37米。
